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May 22, 2023

Impactos contrastantes del calor seco versus el húmedo en los rendimientos del maíz y la soja en EE. UU.

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 710 (2023) Cita este artículo 1640 Accesos 8 Detalles de Altmetric Metrics El impacto del calor extremo en el rendimiento de los cultivos es un tema cada vez más apremiante dado

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 710 (2023) Citar este artículo

1640 Accesos

8 altmétrico

Detalles de métricas

El impacto del calor extremo en el rendimiento de los cultivos es una cuestión cada vez más apremiante dado el calentamiento climático antropogénico. Sin embargo, algunos de los mecanismos físicos involucrados en estos impactos siguen sin estar claros, lo que impide obtener conocimientos relevantes para la adaptación y proyecciones confiables de los impactos climáticos futuros en los cultivos. Aquí, utilizando un modelo de regresión múltiple basado en datos de observación, mostramos que mientras que el calor seco extremo redujo drásticamente los rendimientos de maíz y soja en EE. UU., los extremos de calor húmedo tuvieron impactos insignificantes e incluso aumentaron los rendimientos en algunas áreas, a pesar de tener temperaturas de bulbo seco comparativamente altas como sus homólogos de calor seco. Este resultado sugiere que la combinación de calor seco y húmedo extremo puede llevar a una sensibilidad subestimada del rendimiento de los cultivos al calor seco extremo. Las precipitaciones tienden a preceder a los extremos de calor húmedo pero no seco, lo que sugiere que secuencias climáticas multivariadas desempeñan un papel en estas respuestas de los cultivos. Nuestros resultados proporcionan evidencia de que el calor extremo en los últimos años afectó principalmente los rendimientos al inducir estrés hídrico, y que la combinación de calor húmedo y seco extremos puede conducir a inexactitud en la proyección de las respuestas del rendimiento de los cultivos al calentamiento y los cambios de humedad.

Una de las consecuencias conocidas del cambio climático antropogénico es un aumento de las temperaturas medias regionales y globales, así como aumentos significativos en la magnitud de los eventos de calor extremo1. Investigaciones recientes han destacado que las combinaciones de calor y humedad extremos están aumentando en frecuencia con el cambio climático2,3 y seguirán aumentando en el futuro4, lo que plantea un estrés particular para las personas y otros mamíferos5. Estudios recientes6,7 indican que en los trópicos y las latitudes medias, sólo la mitad de la acumulación de calor en la atmósfera desde mediados del siglo XX se debe al calor sensible (es decir, el aumento de la temperatura del aire), y la otra mitad proviene del calor latente (aumento de la temperatura). humedad). Al mismo tiempo, se prevé que las olas de calor se vuelvan más secas (pérdida neta de humedad superficial en términos de precipitación menos evaporación) con el calentamiento en algunas regiones8,9. Por lo tanto, el cambio climático tiene el potencial de alterar las características termodinámicas húmedas de las olas de calor a medida que la circulación, las precipitaciones y las interacciones tierra-atmósfera responden al aumento de CO2.

Se sabe que los cultivos experimentan pérdidas de rendimiento cuando se exponen a temperaturas extremadamente altas10,11. Si bien el calor extremo puede causar simultáneamente estrés térmico directo a los cultivos12,13, también puede inducir estrés de humedad indirecto al aumentar la aridez atmosférica (es decir, déficit de presión de vapor)14,15. Por otro lado, durante los extremos de alta temperatura y alta humedad, este estrés indirecto por humedad es algo limitado. Las precipitaciones y la humedad del suelo complican aún más los impactos del calor extremo en los cultivos. Por ejemplo, se ha demostrado que el rendimiento de los cultivos de regadío es mucho más resistente al calor extremo que el de los cultivos de secano, lo que indica que la sensibilidad del rendimiento al calor depende de la disponibilidad de humedad16,17. Sin embargo, las condiciones húmedas (por riego o lluvia) a menudo enfrían los calores extremos18,19 y aumentan la humedad atmosférica20,21. Esta dependencia entre el calor y la humedad plantea dudas sobre si los impactos en los cultivos son causados ​​por el calor mismo o por su conexión con las precipitaciones, la humedad del suelo y la aridez atmosférica.

Comprender cómo el calor afecta a los cultivos es esencial para proyectar con precisión los riesgos del calentamiento climático en el rendimiento global de los cultivos y evaluar la eficacia de las estrategias de adaptación. Sin embargo, el alcance de sus impactos y los mecanismos asociados sigue siendo incierto. Por ejemplo, los estudios no están de acuerdo sobre la importancia relativa de la temperatura, la humedad del suelo y la precipitación como predictores de la variabilidad del rendimiento de los cultivos14,22,23. En particular, los impactos en los cultivos de las altas temperaturas versus las altas temperaturas y los extremos de alta humedad, y su conexión potencialmente diferente con los eventos de lluvia, siguen siendo escasamente investigados. Esta brecha en la comprensión limita la capacidad de anticipar y prepararse para los impactos en el rendimiento de los aumentos proyectados en los extremos de calor seco y húmedo en varios graneros globales.

En este estudio, comparamos los impactos de las altas temperaturas pero no de la alta humedad (calor extremadamente seco) versus las altas temperaturas y la alta humedad (calor extremadamente húmedo) en los rendimientos de maíz y soja a nivel de condado en los Estados Unidos. Nuestro estudio cubre el llamado Cinturón de Maíz de EE. UU. (ver Fig. 1, regiones delineadas), que produce aproximadamente un tercio del maíz y la soja del mundo y se prevé que se vuelva más seco y cálido en una escala temporal estacional8. Determinamos las exposiciones extremas al calor seco y húmedo, medidas como el número de días que exceden ciertos umbrales de temperatura seca y de bulbo húmedo (es decir, los percentiles 90 o 95), y luego utilizamos regresión múltiple para evaluar la relación entre estas exposiciones al calor extremo y los cultivos. rendimientos. La temperatura de bulbo húmedo es una métrica compuesta de alta humedad y alta temperatura, un fuerte predictor de disminución de la productividad laboral agrícola, impactos negativos en la salud humana y disminución de la productividad de otros mamíferos grandes como el ganado lechero2,3,5. Sin embargo, los impactos de los extremos de calor húmedo en el rendimiento de los cultivos, cuantificados mediante la temperatura de bulbo húmedo, aún no se han dilucidado. Las temperaturas de bulbo seco y húmedo, que están fácilmente disponibles o son fáciles de calcular a partir de datos de observación existentes, son medidas directas y de gran importancia de las condiciones extremas de calor seco y húmedo. Mostramos que, si bien los extremos de calor seco disminuyen fuertemente los rendimientos de ambos cultivos (aproximadamente el doble de las estimaciones existentes), los extremos de calor húmedo generalmente tienen poco impacto, a pesar de que sus temperaturas de bulbo seco asociadas exceden los umbrales informados para las pérdidas de rendimiento. Además, demostramos que los extremos de calor húmedo, pero no sus contrapartes secos, tienden a estar precedidos por condiciones de lluvia. Esto indica que el impacto final del calor seco extremo en los cultivos depende de la coevolución de las precipitaciones, la humedad, la humedad del suelo y la temperatura en la génesis de las condiciones de calor extremo, con implicaciones para la proyección y la adaptación al riesgo climático futuro para los cultivos.

Rendimientos promedio de maíz (a) y soja (b) en bushels por acre de 1979 a 2019. El contorno magenta indica el cinturón de maíz de EE. UU. comúnmente definido. Los puntos circulares corresponden al rendimiento sin riego y los triángulos corresponden al rendimiento con riego. Los datos de rendimiento se toman de los datos a nivel de condado del Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas del USDA (https://quickstats.nass.usda.gov). Los mapas están hechos con ArcGIS Pro 2.2.0 con el mapa base de EE. UU. descargado de la Oficina del Censo, https://catalog.data.gov/dataset/2019-cartographic-boundary-shapefile-current-census-tract-for-united- estados-1-500000.

Definimos exposiciones al calor extremo como días en los que las estaciones están expuestas a temperaturas iguales o superiores a los percentiles 90 o 95 locales de la temperatura máxima diaria de bulbo seco (calor extremo) y la temperatura máxima diaria de bulbo húmedo (calor extremadamente húmedo) durante la temporada de crecimiento extendida. (mayo a septiembre, o MJJAS) basado en un período base climatológico de 30 años, 1981-2010. Además, definimos los extremos de calor seco como los días que exceden el umbral de temperatura de bulbo seco pero no el umbral de temperatura de bulbo húmedo. Tanto el umbral del percentil 90 como el 95 se utilizan para determinar la sensibilidad de nuestros resultados a diferentes niveles de calor extremo. El período de análisis en este estudio es de 1979 a 2019, aunque los umbrales extremos se definen en función del período climatológico de 30 años.

Para determinar si los años con días frecuentes de alta temperatura de bulbo seco (Tmax) coinciden con años con frecuentes días de alta temperatura de bulbo húmedo (Twmax) (alta temperatura y alta humedad), calculamos la correlación entre el recuento anual MJJAS de días de Tmax extremos y días extremos de Twmax en cada estación. Encontramos correlaciones anuales positivas significativas en las regiones que rodean los Grandes Lagos, la costa este y la costa del Golfo, entre los días extremos de Tmax y Twmax extremos (Fig. 2a, c). Las correlaciones positivas indican la posibilidad de que a menudo haya coexistencia de días Tmax extremos y Twmax extremos en estas regiones donde el suministro de humedad es alto debido a la proximidad a grandes masas de agua. Para diferenciar los impactos en los cultivos del calor extremo seco y húmedo, aislamos los días de calor extremo seco eliminando los días de Tmax extremos superpuestos que también califican para días de Twmax extremos. La Figura S1 muestra la fracción de los días de Tmax extremos que se superponen con los días de Twmax extremos. En general, los días superpuestos pueden llegar al 70% en las regiones donde la correlación entre los días de calor extremo y calor húmedo extremo es alta en la Fig. 2a,c (por ejemplo, alrededor de los Grandes Lagos). Para el resto del país, particularmente las regiones del interior, la fracción de superposición suele ser inferior al 30%.

Correlación entre días de calor seco y húmedo para las regiones productoras de maíz. Coeficientes de correlación año a año para (a,c) entre el número de días de calor extremo (que exceden el umbral percentil 90 o 95 de la temperatura máxima diaria de bulbo seco, Tmax) y días de calor extremadamente húmedo (que exceden el umbral local 90 o 95 umbrales percentiles de temperatura diaria máxima diaria de calor húmedo, Twmax), y (b,d) entre el número de días de calor seco extremo (que exceden el umbral percentil 90 o 95 para Tmax, pero que no exceden el umbral correspondiente para Twmax) y temperaturas extremas. días de calor húmedo. Los valores de correlación significativos al nivel del 5 % utilizando una prueba t de Student bilateral se muestran como círculos rellenos y las correlaciones no significativas se muestran como círculos abiertos. Los mapas están hechos con ArcGIS Pro 2.2.0 con el mapa base de EE. UU. descargado de la Oficina del Censo, https://catalog.data.gov/dataset/2019-cartographic-boundary-shapefile-current-census-tract-for-united- estados-1-500000.

Una vez que los días que exceden los umbrales de Tmax y Twmax se excluyen del conjunto de días de Tmax extremos, los días de Tmax extremos restantes se consideran días de calor seco extremo, en contraste con los días de Twmax extremos (días de calor húmedo extremo). Las correlaciones año tras año entre el total de días de calor seco extremo y los días de calor húmedo (Fig. 2b, d) se reducen sustancialmente en comparación con la Fig. 2a, c. La multicolinealidad de los días de calor húmedo y seco estimada utilizando el factor de inflación de la varianza (VIF, ver "Datos y métodos" y Fig. S2) es generalmente menor que 2, lo que indica que las influencias confusas del calor seco y húmedo en el rendimiento de los cultivos son eliminado en gran medida.

A continuación, consideramos el impacto de las exposiciones estacionales extremas al calor seco y húmedo del MJJAS durante la temporada agrícola principal sobre los rendimientos del maíz y la soja. Existen correlaciones negativas significativas entre los rendimientos de estos cultivos y la exposición al calor seco, particularmente en el este de EE. UU. (Figs. S3, S4a,c), lo que indica que los extremos del calor seco contribuyen a la disminución de los rendimientos del maíz y la soja. Por el contrario, las correlaciones entre el rendimiento de los cultivos y la exposición al calor húmedo son pequeñas, generalmente no significativas e incluso positivas en ciertos lugares (Figs. S3, S4b, d). Para cuantificar la magnitud de la pérdida de rendimiento de los cultivos debido a la exposición estacional al calor seco y húmedo, realizamos una regresión múltiple del rendimiento sin tendencia en función del número de días de calor seco y húmedo en cada estación (ver detalles en “Datos y métodos"). Los coeficientes de regresión múltiple se muestran en la Fig. 3 para el umbral del percentil 95 y en la Fig. S5 para el umbral del percentil 90.

Coeficientes de regresión múltiple entre el rendimiento de los cultivos y los días de calor seco y húmedo para todos los condados con datos de rendimiento de los cultivos. (a,b,d,e) Coeficientes de regresión múltiple entre rendimientos de maíz sin tendencia (a,b) con días de calor extremo seco (a) y húmedo (b) sin tendencia (utilizando el umbral del percentil 95) en bushels por acre por día de calor exposición para el período 1979-2019. (d) y (e) son iguales que (a) y (b), pero para rendimientos de soja sin tendencia. Los valores significativos utilizando una prueba t de Student de dos caras con un nivel de significancia del 5% se indican en círculos y triángulos rellenos y los valores no significativos en los abiertos. Los círculos indican rendimientos sin riego y los triángulos indican rendimientos con riego. (c y f) Diagramas de caja que muestran el rango intercuartil (cuadros) y el rango de datos (líneas verticales continuas, bigotes) de los coeficientes de regresión para los rendimientos de regadío con calor seco (Irr/seco), rendimientos de secano con calor seco (Non -Irr/seco), rendimientos de regadío con calor húmedo (Irr/húmedo) y rendimientos de secano con calor húmedo (Non-Irr/húmedo) para maíz (c) y soja (f). La línea transversal y horizontal dentro del cuadro indican la media y la mediana de los coeficientes de regresión, respectivamente, y los círculos abiertos en (c) y (f) indican valores atípicos. Los mapas están hechos con ArcGIS Pro 2.2.0 con el mapa base de EE. UU. descargado de la Oficina del Censo, https://catalog.data.gov/dataset/2019-cartographic-boundary-shapefile-current-census-tract-for-united- estados-1-500000.

La exposición a días de calor seco extremo reduce significativamente los rendimientos de maíz en aproximadamente -2 Bu/acre por día de exposición al calor seco en el nivel del percentil 95 para la temporada MJJAS. Fundamentalmente, estas sensibilidades del rendimiento a la exposición al calor seco son aproximadamente el doble que las estimaciones anteriores que no separan los extremos de calor seco de húmedo10. Este hallazgo sugiere que la combinación de calor húmedo y seco extremo puede llevar a una sensibilidad subestimada del rendimiento de los cultivos al calor seco extremo. Además, el impacto negativo está claramente asociado con la exposición al calor seco en regiones sin riego (Fig. 3a,d), ya que la mayoría de los rendimientos irrigados (triángulos) muestran coeficientes de regresión no significativos con la exposición al calor seco, similares a los del calor húmedo. exposición para rendimientos tanto irrigados como no irrigados (Fig. 3b, e). Los diagramas de caja en la Fig. 3c,f resumen los diferentes impactos del calor seco versus el húmedo, así como para los rendimientos irrigados y no irrigados, lo que indica que el impacto del calor seco en los rendimientos es más severo en las regiones sin riego, mientras que el calor seco El impacto del calor en los rendimientos de regadío es similar al del calor húmedo. La razón de la similitud entre el impacto del riego y el calor húmedo en el rendimiento se discutirá más adelante.

Dado que los rendimientos promedio de maíz en todos los condados para este período oscilan entre 60 y 160 Bu/acre con un valor medio de aproximadamente 120 Bu/acre (ver Fig. S7a, también ver Fig. 1a), estas reducciones de rendimiento ascienden a aproximadamente − 1,7 % por día de exposición al calor seco, o − 13 % acumulativo para una exposición estacional promedio de 7,5 días para el umbral del percentil 95. Para la soja, los coeficientes de regresión con días de calor seco son aproximadamente −0,5 Bu/acre por día de exposición al calor seco en el nivel del percentil 95, lo que equivale a una reducción de aproximadamente −1,4% por día de exposición al calor seco dado el rendimiento promedio de 35 Bu/acre para todos los condados y todos los años (ver Figs. S3b y 1b), o − 10% acumulativo para una exposición estacional promedio.

Para evaluar la dependencia de la latitud de la sensibilidad del rendimiento al calor seco versus húmedo, agrupamos los coeficientes de regresión por latitud y evaluamos sus distribuciones (Fig. 4a, b). Los coeficientes de regresión negativos entre el rendimiento del maíz y la exposición al calor seco son particularmente prominentes en la banda latitudinal entre 32 y 45° Norte (Fig. 4a, recuadros rojos), que comprende la mayor parte del cinturón de maíz de EE. UU. (Fig. 1). Las sensibilidades del rendimiento del maíz alcanzan una mediana de −3 Bu/acre (−2,5% del rendimiento promedio), con sensibilidades extremas de hasta −5 a −6 Bu/acre (−4 a −5%) por día de exposición extrema al calor seco. . La reducción del rendimiento de la soja muestra una sensibilidad similar a las latitudes, con reducciones extremas que exceden − 1 Bu/acre/día (− 2,6%) a 38 y 40 ° N (Fig. 4b).

Distribución latitudinal de los coeficientes de regresión múltiple entre rendimientos y días de calor extremo seco/húmedo. Se muestran los diagramas de caja de los coeficientes de regresión múltiple en cada latitud para los rendimientos de maíz (a) y soja (b). Los cuadros rojo y azul indican el rango intercuartil de los coeficientes de regresión en cada banda de latitud para el calor seco y húmedo, respectivamente, las líneas verticales dentro de los cuadros indican los valores medianos y las líneas horizontales (bigotes) indican los rangos de las regresiones. Los puntos son valores atípicos.

La falta de impactos en el rendimiento del calor húmedo en el maíz y la soja es consistente en todo el dominio latitudinal. Las reducciones medianas del rendimiento debido a la exposición al calor húmedo son cercanas a cero en la mayoría de las latitudes (Fig. 4a, b cuadros cian) y se separan claramente del rango intercuartil más negativo de sensibilidades del rendimiento al calor seco. Hay algunos efectos beneficiosos del calor húmedo para el rendimiento de la soja al norte de 42°N, con un aumento medio del rendimiento que alcanza 0,5 Bu/Acre por día de exposición al calor húmedo extremo a 46°N. Este efecto beneficioso de la exposición al calor húmedo también se puede observar en la Fig. 3e para la soja cerca de los Grandes Lagos, probablemente como resultado de los beneficios en el rendimiento de una combinación de acumulación de calor en climas más fríos sin una alta demanda simultánea de humedad.

La alta sensibilidad negativa del rendimiento de ambos cultivos al calor seco en relación con el calor húmedo es generalmente mayor entre las latitudes 34 y 41°N, y las diferencias en sensibilidades se estrechan hacia latitudes más bajas y (especialmente para el maíz) más altas. En el caso del maíz, esta reducción se debe a una sensibilidad del rendimiento menos negativa a la exposición al calor seco (Fig. 4a). Las sensibilidades de rendimiento cada vez menos negativas al calor seco en latitudes más bajas en la parte sur del dominio se han atribuido anteriormente a la adaptación de los agricultores al calor extremo climatológico más alto24. La tendencia reflejada en la parte norte del dominio podría deberse a los beneficios de una mayor acumulación de calor en los climas más fríos del norte.

Nuestros resultados sobre el impacto dispar del calor seco y húmedo en los rendimientos de maíz y soja no son sensibles a la elección del umbral de calor extremo (compárese el umbral del percentil 95 en la Fig. 3 con la Fig. S5 para el umbral del percentil 90) o el momento estacional. de las exposiciones al calor extremo (Fig. S6). La Figura S6 demuestra que los rendimientos de maíz son ligeramente más sensibles al calor seco extremo durante la última parte de la temporada (JAS) en comparación con la primera parte (MJ). Sin embargo, tanto al comienzo como al final de la temporada, hay una pérdida significativa de rendimiento debido al calor seco pero no al calor húmedo. También aplicamos un modelo lineal espacio-temporal de efectos fijos a escala nacional en el conjunto de datos sin tendencia, que permite incluir diferencias entre condados y tendencias temporales a largo plazo en el modelo de regresión, como se detalla en "Datos y métodos". sección, para una verificación sólida de la regresión múltiple aplicada a una ubicación fija en un conjunto de datos sin tendencia. Los resultados son consistentes con los hallazgos de las Figs. 3 y 4 en términos de la diferente magnitud de la pérdida de rendimiento debido a exposiciones extremas al calor seco y húmedo (Tabla 1).

Si bien los impactos negativos del calor seco en el rendimiento de los cultivos son generalmente consistentes, aunque más fuertes, con estudios previos que muestran el efecto adverso de las altas temperaturas (superiores a 30 °C) en el rendimiento de los cultivos10, estudios anteriores no han evaluado directamente la falta de correlación negativa con exposición al calor húmedo extremo. Para explorar más a fondo las razones subyacentes de la clara diferencia entre los impactos del calor extremo seco y húmedo en el rendimiento de los cultivos, realizamos los siguientes análisis adicionales.

Primero, nos preguntamos si los diferentes impactos ocurren porque los días de calor extremadamente húmedo están asociados con temperaturas máximas diarias de bulbo seco más bajas en comparación con los días de calor extremo seco. Calculamos el Tmax promedio para todos los días de calor seco y el de todos los días de calor húmedo, así como sus diferencias (Fig. 5a-c). Los Tmax promedio asociados con el calor húmedo extremo (Fig. 5b) son más fríos que los del calor seco extremo (Fig. 5a). Cuando consideramos solo estaciones con una reducción significativa del rendimiento de maíz debido al calor seco (Fig. 3a), encontramos una mediana de Tmax por encima del percentil 95 de aproximadamente 33 °C para calor húmedo y 35 °C para calor seco (Fig. 5d, línea naranja dentro del cuadro). En general, como se muestra en la Fig. 5c, las diferencias en Tmax para los extremos secos versus húmedos son generalmente inferiores a 3 °C, excepto en las llanuras centrales climatológicamente más secas donde el riego prevalece (ver los triángulos en la Fig. 1). Para la región con la reducción de rendimiento más significativa debido al calor seco (Fig. 3a, d), las diferencias de temperatura de bulbo seco oscilan entre 0 y 2 °C (Fig. 5c).

Tmax promedio para días de calor extremadamente seco y húmedo para las regiones productoras de maíz de EE. UU. (a) Tmax promedio para todos los días de calor seco extremo que exceden el percentil 95 local de Tmax, pero que no excede el percentil 95 local de Twmax, (b) Tmax promedio para todos los días de calor húmedo extremo que exceden el percentil 95 local de Twmax, y ( c) diferencias entre Tmax promedio para días de calor seco y húmedo (a,b), para el período 1979-2019. (d) Diagramas de caja para la distribución de la Tmax media por encima de los percentiles 90 (verde) y 95 (naranja) en estaciones con pérdidas significativas de rendimiento de maíz debido al calor seco (coeficientes de regresión negativos significativos en las Figs. 3a y S5a). Las cajas y los bigotes muestran el rango intercuartílico y el rango de datos, respectivamente, del Tmax promedio para días de calor seco (izquierda) y húmedo (derecha). Los marcadores en cruz y las líneas horizontales dentro de los cuadros representan la media y la mediana, respectivamente, y los círculos abiertos son valores atípicos. Los mapas están hechos con ArcGIS Pro 2.2.0 con el mapa base de EE. UU. descargado de la Oficina del Censo, https://catalog.data.gov/dataset/2019-cartographic-boundary-shapefile-current-census-tract-for-united- estados-1-500000.

Además, la Fig. 5d muestra que tanto los extremos de calor seco como húmedo tienen una Tmax diaria promedio muy por encima del umbral empírico de ~ 30 °C para impactos negativos en el rendimiento de los cultivos10, sin embargo, no encontramos reducciones generalizadas del rendimiento debido a la exposición al calor húmedo. Además, el rango de Tmax para calor seco que excede el percentil 90 (Fig. 5d, marcadores verdes para calor seco) se superpone sustancialmente con el del calor húmedo que excede el percentil 95 (Fig. 5d, marcadores naranjas para calor húmedo), pero el calor seco está por encima el percentil 90 conduce a pérdidas de rendimiento significativas (Fig. S5), mientras que el calor húmedo por encima del percentil 95 no. En otras palabras, si bien los extremos de calor húmedo son algo menos "calientes" que los extremos de calor seco, son lo suficientemente calientes como para que la literatura hasta la fecha sugiera que deberían causar reducciones significativas en el rendimiento, y sin embargo no lo hacen. Este hallazgo sugiere que las diferencias de temperatura por sí solas no explican las diferencias dramáticas en la reducción del rendimiento que se observa en la Fig. 3.

Si bien nuestros resultados son consistentes con la idea de que la demanda de humedad (déficit de presión de vapor) es un factor clave del rendimiento de los cultivos, una explicación alternativa para la baja sensibilidad del rendimiento al calor húmedo extremo podría estar relacionada con el suministro de humedad, en lugar de la demanda. Estudios anteriores han demostrado que limitar el suministro de humedad del suelo durante las altas temperaturas puede ser la razón principal del efecto adverso del estrés térmico en los cultivos23,25. A continuación, abordamos la cuestión de si los impactos dispares del calor seco y húmedo en el rendimiento de los cultivos están relacionados con las diferencias en la disponibilidad de humedad examinando la precipitación promedio de los 3 días inmediatamente anteriores y posteriores a eventos extremos Tmax o Twmax.

Encontramos diferencias sustanciales en la precipitación acumulada durante los tres días previos a los excesos de calor seco y húmedo extremo, con más del doble de la cantidad de precipitación diaria antes de los días de calor húmedo (Fig. 6c) en comparación con los días de calor seco (Fig. 6a) en todo la gran mayoría de las regiones productoras de cultivos, excepto en el oeste de Estados Unidos. Esta diferencia (Fig. 6e) se aplica únicamente al período previo a eventos de calor extremo; La precipitación promedio para los tres días inmediatamente posteriores a los excesos de calor extremo seco y húmedo (Fig. 6b, d) no son consistentemente diferentes entre sí (Fig. 6f). Este resultado es algo sorprendente, ya que uno esperaría que una temperatura extrema de bulbo húmedo, con su alta humedad atmosférica asociada, pudiera provocar más precipitaciones. Esta secuencia de mayores precipitaciones antes de un evento de calor húmedo sugiere que la abundancia de humedad antes del evento de calor puede determinar si es húmedo o seco. Las Figuras 6g,h muestran la distribución de lluvia durante 3 días antes y después del calor extremo, así como el día del calor extremo, para todas las estaciones que muestran reducciones significativas en el rendimiento en las Figs. S5a y 3a. Hay una clara separación de las precipitaciones entre las estaciones durante los tres días anteriores y el mismo día del calor seco en comparación con las de los tres días posteriores al calor seco. Sin embargo, no hay diferencia para la precipitación asociada con los 3 días antes y después, o durante el calor húmedo extremo, lo que destaca el papel distintivo de la falta de lluvia relacionada con la pérdida de rendimiento durante el calor seco extremo.

Precipitaciones antes y después de los eventos de calor extremo. Las precipitaciones promediaron más de 3 días antes de (a) días de calor extremo seco y (c) días de calor extremo húmedo, y (e) sus diferencias. (b), (d) y (f) son iguales que (a), (c) y (e) excepto por la precipitación promedio durante los 3 días siguientes a los días de calor extremo seco y húmedo. Los círculos sólidos (abiertos) en (e) y (f) indican diferencias significativas (no significativas) con un nivel de confianza del 95% utilizando la prueba t de Student bilateral. Las unidades de lluvia están en mm/día. (g) y (h) Diagramas de caja que muestran la distribución de la precipitación para todas las estaciones con coeficientes de regresión negativos significativos en la Fig. S5a para el umbral de calor extremo del percentil 90 (g), y en la Fig. 3a para el umbral del percentil 95 (h), para 3 días antes (marcas verdes), el mismo día (azul) y 3 días después (naranja) del evento de calor extremo seco y húmedo. Los mapas están hechos con ArcGIS Pro 2.2.0 con el mapa base de EE. UU. descargado de la Oficina del Censo, https://catalog.data.gov/dataset/2019-cartographic-boundary-shapefile-current-census-tract-for-united- estados-1-500000.

El calor seco extremo generalmente está precedido por precipitaciones diarias bajas en los días previos al calor seco (Fig. 6a) y, por lo tanto, condiciones de superficie relativamente secas y baja humedad atmosférica. Por otro lado, los días de calor extremadamente húmedo generalmente están precedidos por una mayor precipitación diaria (Fig. 6c) y, por lo tanto, condiciones de superficie más húmedas y una mayor humedad atmosférica. Este hallazgo indica que las características termodinámicas húmedas de los eventos de calor extremo determinan la magnitud e incluso la dirección de sus impactos en los cultivos. Específicamente, nuestros resultados sugieren que los impactos en los cultivos relacionados con el calor extremo no son inducidos por el calor extremo en sí, sino por un extremo multivariado que involucra altas temperaturas de bulbo seco precedidas por escasas precipitaciones y acompañadas de baja humedad atmosférica y probablemente baja humedad del suelo.

Al contrastar las sensibilidades del rendimiento de los cultivos para los extremos de calor seco y húmedo, nuestro estudio ayuda a aclarar la causalidad de los impactos del calor en el rendimiento de los cultivos. La ausencia de pérdidas de rendimiento por exposición a días de calor húmedo con Tmax > 30 °C sugiere que el calor extremo reduce los rendimientos principalmente a través de estrés indirecto por humedad. Esta conclusión es consistente con el hecho de que los efectos dañinos del calor seco extremo en este estudio (y en otros que investigan los impactos de la temperatura en el rendimiento independientemente de la humedad) ocurren a temperaturas más bajas (~ 30 °C) que los umbrales experimentales para los impactos térmicos directos12,13. Sin embargo, observamos que los impactos del calor seco y húmedo pueden diferir aún más a través de una retroalimentación entre el cultivo y el clima, mediante la cual el cierre de los estomas durante el calor seco amplifica el calentamiento local del dosel, mientras que la transpiración sostenida durante el calor húmedo puede amortiguar localmente las altas temperaturas regionales15,26,27. Esta retroalimentación puede aumentar las temperaturas del dosel de los cultivos locales durante el calor seco en comparación con las temperaturas del aire medidas en las estaciones meteorológicas28, que pueden ser limitadas durante el calor húmedo.

La estrecha relación entre el aumento de las precipitaciones que preceden directamente a los eventos de calor y la reducción de la pérdida de rendimiento de los cultivos sugiere además que el momento de las lluvias en relación con la alta exposición al calor es crucial para los impactos en el rendimiento de los cultivos, un hallazgo novedoso de nuestro estudio. Estudios anteriores sugieren que la escasez de suministro de humedad asociada con las condiciones secas del suelo junto con la exposición a altas temperaturas son los ingredientes clave para la reducción del rendimiento de los cultivos, en lugar de la exposición al calor extremo por sí sola23,25,29,30,31. Nuestros resultados amplían estos hallazgos anteriores al mostrar cómo la combinación específica de lluvia, humedad y calor determina si las temperaturas extremas provocan impactos benignos o dañinos en los cultivos. Esto puede ayudar a explicar la débil correlación previamente reportada entre el rendimiento de los cultivos y la precipitación media estacional, una métrica que es independiente del momento de la lluvia y la humedad en relación con el calor extremo10,13. Sin embargo, merece más investigación si la falta de pérdidas de rendimiento durante los extremos de calor húmedo es atribuible a la humedad del suelo disponible para las plantas debido a la lluvia anterior, en contraposición a la humedad atmosférica resultante.

La falta de un fuerte impacto negativo del calor húmedo extremo en el rendimiento de los cultivos y el efecto beneficioso de la lluvia inmediatamente antes de la exposición al calor elevado plantea la pregunta de cómo el riego puede desempeñar un papel en la relación entre el impacto del calor seco y húmedo en el rendimiento de los cultivos. En la Fig. 3, los coeficientes de regresión del rendimiento debido a la exposición extrema al calor seco y húmedo y los rendimientos de maíz y soja de regadío se muestran como triángulos para las regiones irrigadas, que cubren principalmente las Dakotas y Nebraska. Tanto para el maíz como para la soja, las regiones irrigadas muestran una pérdida de rendimiento no significativa asociada con la exposición al calor seco y húmedo (Fig. 3c,f), con coeficientes de regresión promedio cercanos a cero para el maíz y ligeramente negativos para la soja, en consonancia con estudios anteriores. estudios que indican que el riego reduce los impactos negativos del estrés por calor elevado16,29,32. Pero nuestros resultados aquí plantean la posibilidad de que el riego convierta efectivamente el calor seco regional en calor húmedo local en el dosel del cultivo irrigado, ya que el agua de riego se evapora y transpira fácilmente en condiciones de calor, humedeciendo la capa límite.

Es importante destacar que la climatología de las secuencias lluvia-calor probablemente se verá alterada por el cambio de la aridez estacional media8, la intensificación de las precipitaciones33,34 y el acoplamiento tierra-atmósfera en un clima más cálido21,31, con implicaciones complejas para la producción de cultivos. Por ejemplo, ya se pueden detectar tendencias positivas en la incidencia del calor seco extremo en la región productora de maíz de EE. UU. (Fig. S7). Encontramos una tendencia ascendente significativa en la frecuencia de días de calor seco extremo, aumentando aproximadamente 3 días para el umbral del percentil 90 y 1,5 días para el umbral del percentil 95 en los últimos 41 años. No hay un aumento significativo en la frecuencia de días de calor extremadamente húmedo en la región utilizando el umbral del percentil 90 o 95 durante este período. Una implicación clave de nuestro estudio es que la expectativa generalizada de aumentos en el rendimiento debido al calentamiento en climas fríos puede no cumplirse si los días calurosos se vuelven más secos35. Por otro lado, los aumentos futuros proyectados en la frecuencia del calor húmedo4 podrían limitar los impactos del calentamiento en los cultivos. Además, los posibles cambios en las secuencias climáticas asociados con la dinámica a gran escala son un comodín adicional. Por lo tanto, los posibles cambios futuros en las secuencias compuestas de lluvia y calor y sus impactos en los cultivos siguen siendo inciertos tanto en su frecuencia como en su gravedad.

Este estudio explora los distintos impactos de la exposición al calor extremo seco y húmedo en el rendimiento de los cultivos en las regiones productoras de maíz de EE. UU. Si bien nuestros resultados respaldan hallazgos anteriores sobre el efecto adverso de la exposición a temperaturas extremadamente altas en el rendimiento de los cultivos, también encontramos que las interacciones complejas de la precipitación, la humedad del suelo, la temperatura, la humedad y la vegetación actúan para reducir los impactos del calor húmedo en comparación con el calor seco. Este es el primer estudio que ilustra el diferente impacto del calor seco versus el húmedo en el rendimiento de los cultivos utilizando medidas meteorológicas simples y comunes de temperaturas de bulbo seco y húmedo. Nuestros resultados indican además que los impactos finales del calor en los cultivos dependen de la evolución subestacional de los eventos de calor, en el sentido de que el calor húmedo tiende a ser precedido inmediatamente por más lluvia.

Investigaciones futuras pueden atribuir aún más la pérdida de rendimiento muy reducida debido al calor húmedo extremo a la humedad atmosférica o la humedad del suelo y el suministro de vegetación, y sus interacciones. También serán instructivas otras métricas (por ejemplo, combinaciones no sólo de frecuencia sino también de intensidad) y variables (por ejemplo, déficit de presión de vapor y radiación de onda corta). Si bien descubrimos que una mayor precipitación tiende a provocar calor húmedo extremo, pero no calor seco, estudios futuros podrían explorar más a fondo las interacciones bidireccionales entre la precipitación principal y el calor seco y húmedo a través de la dinámica atmosférica (asociada, por ejemplo, con la advección de humedad). y un mayor reciclaje de la humedad local a través de la superficie terrestre (humedad del suelo). Dado que estas interacciones pueden tener escalas de tiempo características más largas que los períodos de adelanto y retraso de tres días explorados aquí, se necesita más investigación sobre cómo los rendimientos se ven afectados por las interacciones multivariadas entre la precipitación subestacional y la temperatura en estas escalas de tiempo más largas. Además, los efectos en el rendimiento de la proximidad relativa a grandes fuentes de humedad climatológicamente y durante las secuencias climáticas que rodean los extremos de calor, especialmente en el Golfo de México y los Grandes Lagos, merecen más investigación. Se necesita más investigación sobre los impactos del calor en diferentes etapas de los ciclos fenológicos de las plantas y en otros cultivos y regiones. Además, se necesita mayor atención para proyectar cómo estas relaciones pueden cambiar en el futuro y comprender las probables consecuencias para los cultivos. Comprender los mecanismos subyacentes de la diferencia entre los impactos del calor seco y húmedo en el rendimiento de los cultivos es esencial para adaptar la genética y el manejo de los cultivos a la cambiante climatología conjunta del calor y la humedad.

Nuestros hallazgos apuntan a la necesidad de una investigación futura más centrada en los cultivos. Por ejemplo, se necesita más investigación sobre si la diferencia aparentemente pequeña en las temperaturas máximas de bulbo seco entre los eventos de calor seco y húmedo es realmente importante para los cultivos, dadas las no linealidades de la respuesta del cultivo y Clausius-Clapeyron a altas temperaturas de bulbo seco. De hecho, el hecho de que la temperatura máxima de bulbo seco sea sólo 1-2 °C más alta en días de calor seco que en días de calor húmedo en el centro de la región productora de maíz plantea la pregunta de si parte de la razón por la que la diferencia de temperatura es tan pequeña se debe a que la Las plantas de maíz y soja están transpirando mucha agua al medio ambiente en estos días de calor seco, limitando así la temperatura de bulbo seco27. Quizás sacrifiquen agua potencialmente preciosa, más allá de lo que dicta la necesidad fotosintética y la transpiración de apertura estomática asociada, precisamente para regular la temperatura y evitar impactos peligrosos de la temperatura de bulbo seco más alta que de otro modo existiría, especialmente a nivel del dosel. Estas preguntas relacionadas con la transpiración son especialmente interesantes dadas las mayores diferencias de temperatura de bulbo seco en los días de calor seco y calor húmedo en áreas donde la producción de cultivos es menos intensiva. De manera similar, sería interesante preguntarse si durante los raros años en los que los cultivos del cinturón de maíz realmente fracasaron catastróficamente, como durante los años secos persistentes del período Dust Bowl, las temperaturas máximas de bulbo seco aumentaron mucho más de lo que informamos aquí. Por supuesto, otros factores relacionados además de la reducción de la producción de cultivos y la transpiración podrían ser responsables de las mayores diferencias de temperatura más al oeste (Fig. 5c); El descenso adiabático de las montañas podría elevar la temperatura de bulbo seco mucho más en los días secos que en los días húmedos, la humedad del suelo y del bosque podría ser demasiado baja para disminuir la temperatura de bulbo seco y la advección climatológica de la humedad específica podría ser demasiado baja. Pero el papel de la transpiración de los cultivos en nuestros hallazgos merece más investigación, y los estudios que desagregan regionalmente los resultados presentados aquí podrían resultar informativos.

Nuestros resultados sugieren que una forma de aliviar el impacto negativo del calor seco en los rendimientos de maíz y soja es mediante el riego36, preferiblemente inmediatamente antes de que ocurra el calor extremo, enfatizando la importancia de la predicción subestacional de los extremos de calor seco. Sin embargo, si las temperaturas aumentan en el futuro, el riego no sólo aumentará los costos y las necesidades de mano de obra para la agricultura en algunas regiones, sino que también se verá limitado por la disponibilidad de agua debido a la futura sequía y a las extracciones insostenibles de ciertos acuíferos37. Por lo tanto, será necesario considerar otras estrategias de adaptación, como cambiar las épocas de siembra o utilizar variedades de maduración rápida para evitar el pico de calor seco del verano, alterar las densidades de siembra y, por tanto, la termodinámica de la cubierta vegetal y la eficiencia del uso del agua de los cultivos, y desarrollar nuevas estrategias de adaptación que sean resistentes a la sequía y al calor. cultivares. Lo más fundamental es que nuestro estudio ilustra cómo las investigaciones futuras sobre cultivos adaptativos al clima deberían considerar cambios matizados en la climatología de las precipitaciones, la humedad y el calor a medida que avanza el cambio climático.

Finalmente, si bien encontramos que el rendimiento de los cultivos es en gran medida resistente al calor húmedo, una mayor exposición al calor húmedo planteará riesgos importantes para la salud de los trabajadores agrícolas al aire libre38,39. Por lo tanto, se debe prestar atención a la adaptación y la investigación sobre los futuros aumentos en la exposición al calor húmedo de los trabajadores agrícolas y el impacto relacionado en la producción agrícola a medida que la atmósfera se calienta.

Utilizamos las observaciones subdiarias de la estación global (HadISD) del Met Office Hadley Centre del Reino Unido versión 3.1.1.202004p40,41 para obtener la temperatura máxima diaria de bulbo seco (Tmax) y la temperatura máxima diaria de bulbo húmedo (Twmax) de 1979 a 2019. en este estudio. Utilizamos la temperatura de bulbo seco de HadISD por hora y calculamos la temperatura de bulbo húmedo utilizando la humedad específica, la elevación y la presión media al nivel del mar, como en la referencia 3. Utilizamos el método Davies-Jones42 para calcular las temperaturas de bulbo húmedo por hora y aplicamos la implementación ref.43 de este método utilizando el código Matlab en la ref.44. Este método minimiza el error a altas temperaturas2,4,45. Los máximos diarios se calculan como el máximo de las temperaturas de bulbo seco y húmedo por hora.

Los días de calor extremo para la temporada de crecimiento de cultivos, de mayo a septiembre, se definen como aquellos días en los que Tmax excede el umbral local del percentil 90 o 95 de Tmax, pero Twmax no excede el mismo umbral para Twmax (días de calor seco) y Twmax. exceden los valores del umbral local de los percentiles 90 y 95 (días de calor húmedo) basados ​​en el período base de 30 años, 1981-2010. La Figura S8 muestra los valores de umbral local de los percentiles 90 y 95 para Tmax y Twmax basados ​​en el período base de 30 años, 1981-2010. Cuanto mayor sea el número de días que superen los valores umbral, más extrema será la exposición de los cultivos al calor. Aquí utilizamos umbrales percentiles en lugar de umbrales de temperatura absoluta (por ejemplo, 30 °C), porque los cultivos que crecen en una región pueden haberse adaptado al clima local hasta cierto punto45. Además, si bien se han establecido empíricamente umbrales de temperatura de bulbo seco10, aún no existe tal base para las temperaturas de bulbo húmedo. Aplicamos control de calidad a los datos de la estación de la misma manera que en la referencia 3, en el sentido de que requerimos datos de al menos el 90% de los días en el 90% de los meses entre 1979 y 2019. Las estaciones que no cumplen con este umbral son eliminado del análisis. El análisis aquí solo utiliza las estaciones ubicadas dentro de los límites del condado que proporcionan datos de rendimiento de cultivos (consulte la Fig. 3 para las estaciones utilizadas para maíz y soja). Para evaluar la relación entre el rendimiento y los días de calor seco y húmedo, calculamos la correlación o construimos la regresión múltiple entre el rendimiento en un condado determinado y los días de calor extremo para todas las estaciones dentro de ese condado.

Los datos de rendimiento de maíz y soja de EE. UU. se toman de los datos a nivel de condado del Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas del USDA (https://quickstats.nass.usda.gov) de 1979 a 2019. Tanto el rendimiento con riego como el de secano se utilizan para el maíz y la soja. como lo indican los círculos y triángulos en la Fig. 1, respectivamente. Dada la gran tendencia en el rendimiento a lo largo de los años (Fig. S7a,b) debido a factores no relacionados con el clima, primero eliminamos linealmente la tendencia de los rendimientos de maíz y soja calculando primero la regresión lineal de los datos de rendimiento al tiempo (años) y luego reste la línea ajustada de los datos de rendimiento. Las series temporales de días de calor seco y húmedo también tienen una tendencia lineal para aislar la influencia de la variabilidad interanual de las tendencias a largo plazo (Fig. S7c-f).

Las correlaciones de Pearson se utilizan para calcular la correlación entre los rendimientos sin tendencia y los días de calor extremo como:

donde rendimiento* son las anomalías de rendimiento sin tendencia con respecto a los promedios a largo plazo y los días de calor* son las anomalías de frecuencia de días de calor extremo seco o húmedo sin tendencia con respecto a sus promedios a largo plazo. Las correlaciones de Pearson entre los días de calor seco sin tendencia y los rendimientos de maíz y soja son significativamente negativas en la mayoría de las regiones productoras de maíz y soja en los EE. UU. tanto en los umbrales de percentil 90 (Fig. S3a, c) como 95 (Fig. S4a, c). Por otro lado, la misma correlación de rendimiento con los días de calor extremadamente húmedo es mucho más débil y en su mayoría no significativa, e incluso positiva en algunas regiones (Figs. S3b, d y S4b, d).

Además, aplicamos múltiples modelos de regresión que vinculan el rendimiento con la exposición al calor seco y húmedo para cada condado de la forma:

en el que DHD denota días de calor seco, HHD denota días de calor húmedo, \({\beta }_{1}\) denota la sensibilidad del rendimiento a los días de calor seco, \({\beta }_{2}\) denota la sensibilidad del rendimiento a días de calor húmedo, y el subíndice t denota años. Ajustamos estos modelos por separado para maíz y soja. La importancia del coeficiente de regresión β1 y β2 se determina dividiendo el coeficiente estimado entre los errores estándar de esta estimación y luego utilizando la prueba t bilateral al nivel de confianza 95.

Como comprobación de robustez, también aplicamos un modelo lineal de efectos fijos a escala nacional en el conjunto de datos sin tendencia de la forma:

en el que \({C}_{i}\) y \({T}_{t}\) son efectos fijos para las diferencias iniciales entre condados y las tendencias temporales a largo plazo, respectivamente, y los subíndices i y t denotan condados y años. Las sensibilidades del rendimiento a escala nacional al calor seco y húmedo estimadas mediante este método son consistentes con el promedio nacional de sensibilidades a escala de condado estimadas mediante regresión múltiple.

Para medir la multicolinealidad entre las dos variables independientes en la ecuación. (2,3), los días de calor seco (DHD) y los días de calor húmedo (HHD), calculamos el factor de inflación de varianza (VIF) de la siguiente manera:

donde R es el coeficiente de correlación entre los días de calor seco y los días de calor húmedo.

El conjunto de datos de la estación subdiaria HadISD del Met Office Hadley Centre del Reino Unido está disponible públicamente en https://www.metoffice.gov.uk/hadobs/hadisd/. El código MatLab utilizado para calcular la temperatura de bulbo húmedo por hora utilizando la humedad específica, la elevación y la presión media al nivel del mar está disponible en https://github.com/bobkopp/WetBulb.m. Los datos sobre el rendimiento del maíz y la soja de EE. UU. utilizados en este estudio están disponibles públicamente en el sitio web del Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas del Departamento de Agricultura de EE. UU.: https://quickstats.nass.usda.gov.

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Este estudio cuenta con el apoyo de la subvención AGS-1934358 de la Fundación Nacional de Ciencias. Los fondos para CR y DS provienen de la subvención AGS-1934383 de la Fundación Nacional de Ciencias. El financiamiento para CoL proviene de la Beca de Investigación para Graduados de la Fundación Nacional de Ciencias bajo la subvención No. DGE–1644869, el Instituto Dartmouth Neukom de Ciencias Computacionales y el premio Fonds de recherche du Québec–Nature et technologies #319165. EDC está financiado por la subvención NSF 2049262. Agradecemos al Centro Hadley de la Oficina Meteorológica del Reino Unido por proporcionar el conjunto de datos de la estación subdiaria de HadISD utilizado aquí y al Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas del Departamento de Agricultura de EE. UU. por los datos de rendimiento a nivel de condado.

Observatorio Terrestre Lamont-Doherty, Universidad de Columbia, 61 Rt. 9W, Palisades, Nueva York, 10964, EE. UU.

Mingfang Ting, Corey Lesk, Chunyu Liu, Cuihua Li y Radley M. Horton

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Corey Lesk

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Corey Lesk

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Chunyu Liu

Departamento de Geografía y Medio Ambiente, Universidad de Syracuse, Syracuse, Nueva York, EE. UU.

Ethan D. Coffel

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Cassandra DW Rogers y Deepti Singh

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MT inició la investigación y escribió el manuscrito, Ch.L. y Cu.L. realizó el análisis, Co.L. contribuyó a la redacción e interpretación del artículo, RH, EC, CR, DS contribuyeron a la discusión y edición del artículo.

Correspondencia a Mingfang Ting.

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Reimpresiones y permisos

Ting, M., Lesk, C., Liu, C. et al. Impactos contrastantes del calor seco versus el húmedo en los rendimientos de maíz y soja de Estados Unidos. Representante científico 13, 710 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27931-7

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Recibido: 11 de octubre de 2022

Aceptado: 10 de enero de 2023

Publicado: 13 de enero de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-27931-7

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